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スパイダーマンの宿敵としても知られるマーベルコミックのダークヒーロー、ヴェノムの活躍を描いた人気シリーズの第3作。ヴェノムや前作で戦ったカーネイジら「シンビオート」と呼ばれる地球外生命体の創造主である最強の敵・邪神ヌルが登場し、主人公エディとヴェノムが最後の戦いに身を投じる。
ジャーナリストのエディ・ブロックに地球外生命体シンビオートが寄生したことで生まれたヴェノムは、強靭で真っ黒な肉体と鋭い牙を武器に、長くのびる舌で人を喰らう恐るべき存在でありながらも、エディと一心同体となって強敵カーネイジを倒し、世界の危機を救った。しかし、その戦いの結果、政府機関から追われる身となったエディとヴェノムは、メキシコに逃亡していた。そんな彼らの前に、地球外から新たな脅威が飛来する。ヴェノムらシンビオートの創造主であり、いまは宇宙の果てに封じられている邪神ヌルが、ヴェノムの持つあるものを狙い、シンビオートハンターのゼノファージを差し向けたことで、エディとヴェノムは新たな戦いに巻き込まれていく。
シリーズ過去2作で脚本や製作を務めてきたケリー・マーセルが、今作でも原案、脚本、製作を務めたほか、自らメガホンもとり、映画監督デビューを果たした。共演はキウェテル・イジョフォー、ジュノー・テンプル、リス・エバンス、前作から引き続きの登場となるスティーブン・グレアムら。