1987年の秋。ホーキンスの街は裏側の世界の開放の余波に包まれ、ホーキンスの仲間たちはシリーズ最大の脅威であり、裏側の世界の秘密を握るヴェクナを倒すために団結する。
しかしヴェクナは姿を消しており、その行方や計画は全くの未知。さらに政府はホーキンスの町を軍事的に隔離し、イレブンの追手を強化。再び身を隠さねばならなくなってしまうイレブン。
そんな中、最終決戦の時が次第に迫るに連れ、これまでに直面したことのないほどに強力な“暗黒”が待ち受ける。この?悪夢”を終わらせるためには、全員が共に立ち上がり、力を合わせなければならない。